Уже в самом начале Перестройки коллектив без одобрения "сверху" ликвидировал "спецхран" музея и стал включать в экспозиции и выставки материалы, запрещённые ранее к показу по "режимным" соображениям. Желание музея показать запретные экспонаты воплотилось в создание в 1988 году выставки "Разрешается к обозрению!". Её открытию в залах тогда ещё существовавшего Дома политпросвета обкома КПСС предшествовала четырёхчасовая очная "битва-дискуссия" научных сотрудников, с одной стороны, и работников отдела пропаганды Ленинградского ОК КПСС - с другой. Выставка открылась без изъятий и исправлений, на которых настаивала партийная власть. И это стало первой победой музейщиков над органом, считавшим себя на протяжении десятилетий истиной в последней инстанции.
Публике были представлены комплексы ранее неизвестных материалов о деятельности В.М. Пуришкевича, В.М. Чернова, А.Ф. Керенского и "бабушки русской революции" Е.К. Брешко-Брешковской, анархистов; диссидентов советской поры, документы и фотографии так называемых советских "невозвращенцев" и многие другие впервые публикуемые материалы. Экспозиция, название которой воспроизводило разрешительный штамп советской цензуры, вызвала тогда у горожан огромный интерес. К зданию Дома политического просвещения на площади Пролетарской диктатуры, наверное, впервые в его истории, выстраивались длинные очереди желающих увидеть выставку.
После такого успеха коллектив окончательно поверил в себя и твёрдо взял курс на показ отечественной истории без изъятий и купюр. Началась эпоха формирования музея на основе принципиально новой научной концепции. Главным направлением экспозиционной и собирательской работы стало стремление закрыть зияющие "идеологические" бреши, пробитые во времена жесточайшего контроля тоталитарного государства над сознанием своих граждан.
Научные экспедиции, предпринятые сотрудниками музея в конце 1980-х–начале 1990-х годов прошлого века в Москву, Омск, Оренбург, Ростов, Новочеркасск, Прибалтику существенно обогатили коллекцию. В фонды поступили редкие материалы 1917 года о деятельности Трудовой народно-социалистической партии, о подготовке Учредительного собрания в провинциях, фото атаманов Оренбургского казачьего войска, генералов Н.П. Мальцева и А.И. Дутова, ценнейшие документы об участии в революции и Гражданской войне казачества юга России. Интереснейшие материалы в это время поступали в дар музею и от жителей Ленинграда. Так музей в меру своих сил заполнял "белые пятна" в истории и огромные лакуны в коллекциях, созданные бесчисленными идеологическими чистками.
Переосмысление коллекции, активная собирательская работа и новая научная концепция позволили создать ряд знаковых для музея выставок, одни названия которых прежде расценивались бы властями как антисоветские, "подрывные и неслыханно дерзостные". Среди них такие новаторские для своего времени проекты, как "Я выбираю свободу", "Сталинизм в судьбах людей", "ГУЛАГ: мир и судьбы узников сталинских лагерей", "Жаркое лето Кузбасса", "Трудные пути демократии" и ряд других.
Грандиозным успехом на протяжении нескольких лет пользовалась созданная нашим музеем совместно с Историческим музеем восковых фигур выставка "Россия: террор или демократия?". Отметим, что эта выставка, размещавшаяся в трех залах и работавшая с лета 1991 года, принесла музею не только громкую популярность, но и оказала весьма существенную материальную поддержку в трудные последние месяцы существования Советского Союза, когда союзное Министерство культуры, которому подчинялся музей, практически прекратило финансирование.
14 августа 1991 года, за неделю до августовского путча последний министр культуры СССР Николай Губенко по ходатайству коллектива принял решение об изменении статуса музея и о его переименовании. Закончилась эпоха музея одной партии, а уникальная коллекция и опыт сотрудников в новых условиях позволили преобразовать его в Государственный музей политической истории России (ГМПИР) с показом в экспозиции широкого спектра политических сил прошлого и современности страны. Кроме того, музей, наконец, перестал быть филиалом московского ЦМР СССР. Символично, что первая выставка музея в новом качестве и с новым названием открылась в разгар путча ГКЧП 21 августа 1991 года и называлась "Демократия или диктатура? Политические партии и власть в России от самодержавия до перестройки". На следующий день ее посетили участники Первого всемирного конгресса соотечественников, впервые приехавшие из разных стран на Родину и находившиеся в эти дни в Ленинграде по приглашению Всемирного клуба петербуржцев. Так фактически состоялось третье рождение музея.